景胜希望兼续成为他的家老，但兼续认为御馆之乱错在自己，因此想要引退，景胜要他无论如何也得守护越后。景胜娶了胜赖的妹妹菊姬，新婚之夜，菊姬要求景胜守护武田被拒绝了。兼续担心景胜夫妇的感情，他努力消除了他们之间的隔阂。景胜扫平景虎余党平定越后，结束御馆之乱。兼续成了家老，可是重臣之中却有人对他不满。

看到兼续成功毛利秀广很不服气，他与信刚和山崎专柳齐发生口角，还将他们杀害，兼续认为这是自己的责任，要辞去家老职务，但景胜不同意，还和仙桃院一起说服兼续接替信刚的职务。兼续为了上杉家必须服从命令。天正九年，兼续迎娶阿船入赘直江家。另一方面，信长军歼灭武田之后，包围了越后，鱼津地方成了激烈的战场。

被信长军包围的越中鱼津城内，吉江、安部等人正拼死进行保卫战，景胜也打算去鱼津，但无奈必须守住越后，因此只能放弃。兼续想到一条妙计对付织田军，景胜深表赞同指派他出战。出战前，阿船把传家短刀和一缕头发给兼续，她的心意让兼续充满勇气。兼续在鱼津旁边的天神山扎营，他潜入鱼津劝说吉江和安部投降，但对方拒绝了。